友の導きにより、皇都「イシュガルド」を訪れた光の戦士たち一行は、やがて千年の長きに渡り繰り広げられてきたドラゴン族との死闘、「竜詩戦争」に関わることになる。
そして幾多の犠牲を払いながらも、雲海の果て「アジス・ラー」での決戦に勝利し、戦いの因果の一端を断ち斬ることに成功したのだった。
しかし、争いのすべてが消え去ったわけではない……。
イシュガルドは新たな道を歩み始めたが、その前途に困難が待ち受けていることは、誰の目にも明らかであった。

飛空艇の利用が進みつつあり、「大飛空時代」の到来が叫ばれるなか、自前の飛空艇を駆り、秘境や秘宝を求めて、雲海を舞う者たちがいた。
人は彼らを「空賊」と呼ぶ。
そんな彼らの間で、広まりつつある「雲海を彷徨う幽霊船」の噂……。
それは古の時代、大洪水から逃れるために魔道士たちが造り上げた、邪悪なる力を用いた禁断の「箱船（アーク）」だった……。

世界各地の植物や草木綱の魔物を集め、栽培することで学術研究を行っていた聖モシャーヌ植物園。「大撤収」以降、管理する者がいなくなったことで、その内部は魔物はびこる魔窟と化していた。そんな場所にあるという「未来に繋がるお宝」を求め、イディルシャイアのトレジャーハンターたちが動き出す。
彼らの活動を支援するため、危険を覚悟で廃墟に潜入し、危険な魔物を片端から排除せよ！

再建作業が続くシリウス大灯台に、突如としてコボルド族の軍勢が乱入してきた。驚いたことに、オ・ゴモロ山中から地下坑道を掘り進め、地中深くを進んでやって来たようだ。
命からがら脱出してきた作業員たちからの通報を受け、黒渦団が直ちに対策に動き出す。かつてシリウス大灯台から脅威を払いのけた冒険者たちを集め、飛空艇により最上層から送り込む。決死の灯台制圧作戦が今、始まる！

アバラシア雲海の地で、赤い羽毛を持つバヌバヌ族の氏族「大らかなズンド」と友好関係を結んだ冒険者……。
激闘の末に雲神「ビスマルク」を退けたとはいえ、未だに主流派氏族「冷酷なるブンド」の勢力は強く、弱小氏族への圧力は増すばかりであった。
そんな中、ある浮島の片隅で、冒険者はあるバヌバヌ族と出会うことになる……。

飛空艇の普及により、アバラシア雲海の探索が急速に進みつつある中、厚い雲壁の先にて未知なる浮島群が発見された。中央に鎮座する巨大な風属性クリスタル塊を王冠に見立て、「ディアデム諸島」と名付けられたこの島々に、冒険を求める人々が次々と降り立つ。
しかし、長らく雲海の奥深くで隔絶されていたこの地には、知られざる古代獣たちが潜んでいた……。

異邦の詩人が紡いだ、新たなる英雄叙事詩。それは、光の戦士が遠い空の彼方、「アジス・ラー」で経験した蛮神との死闘をモチーフにしたものであった。
一流の演出家でもある詩人により、何やら過剰に脚色された詩歌を聞きながら、今、光の戦士は蛮神「ナイツ・オブ・ラウンド」との戦いを追体験する。

今まで地上での移動のみ可能だったマウントの一部が、イシュガルドエリアで飛行できるようになる。
ボムバルーンや騎乗システム、二人乗りができるグランチョコボまで――
飛行可能になったお気に入りのマウントで、大空を駆け巡ろう。

低地ドラヴァニアに拓かれた新興集落「イディルシャイア」にて、冒険者はひとりの少年と出会う。「人造精霊」なる存在の研究を進めているという彼との出会いが、希代の武具職人をも巻き込み、新たな武器「アニマウェポン」の創造へと繋がることに……。

光の戦士たちが暴いた竜詩戦争にまつわる「真実」は、皇都の歴史と宗教を根底から覆すものであった。
その影響は、イシュガルド正教の聖職者養成機関「聖アンダリム神学院」にも及び、多くの神学生たちを巻き込む騒動へと発展していくことになる。